В оригинальной статье можно посмотреть структуру AGTR1 и трехмерную модель ARBs

JOURNAL OF INDEPENDENT MEDICAL RESEARCH
http://www.joimr.org/phorum/read.php?f=2&i=53&t=53

Предполагаемые антибактериальные механизмы блокаторов рецепторов ангиотензина II

Trevor G Marshall, PhD, Belinda Fenter, BS, and Frances E Marshall, GradDipPharm, RPh
Autoimmunity Research Foundation, Thousand Oaks, California AutoimmunityResearch.org, Fort Worth, Texas Los Robles Regional Medical Center, Thousand Oaks, California 91360

Реферат

Ангиотензин II имеет важную роль в Th1 иммунопатологических заболеваниях. Он непосредственно модулирует NF-kappa B, необходимый предшественник генерации воспалительных цитокинов и хемокинов, включая TNF-alpha. Кортикостероиды проявляют свое противовоспалительное действие полностью блокируя активацию NF-kappa B, в то время как блокаторы рецепторов ангиотензина (ARBs) ингибируют чрезмерную активацию NF-kappa B, позволяя фагоцитам отвечать на иммунный вызов менее агрессивно. Новый ARB, Ольмезартан Медоксимил был полезен при лечении саркоидоза, Th1 воспалительной болезни и было предположено, что ARBs могут непосредственно воздействовать на бактериальные патогены. Белковые рецепторы, активно связывающие ангиотензин II, были обнаружены на нескольких разновидностях бактерий. Мы не обнаружили никаких совпадений между рецептором ангиотензина человека и любым подобным белком в 294 бактериальных геномах, секвенированных к настоящему времени, что делает правдоподобным предложение, что бактерии могут использовать этот гормон хозяина таким образом, чтобы ускользать от воздействия иммунной системы хозяина. Дозировка Ольмезартана Медоксимила 40 mg каждые 8 часов, наиболее полезная при иммуномодуляции, находится выше уровня, необходимого, чтобы произвести максимальный гипотензивный эффект. Таким образом, вероятно, Беникар действует на атипичные рецепторы, возможно непосредственно на патогенах, или на некоторые пока не известные ангиотензин-связывающие белки человека.

Введение

Ангиотензин II имеет глубокое действие при Th1 иммунопатологическом заболевании. Поскольку мы ранее отметили, что ангиотензин II непосредственно модулирует NF-kappa B в цитоплазме зрелых фагоцитов [1], вызывая начало транскрипции многих воспалительных хемокинов и цитокинов, включая IL-1beta, IL-6, и IL-8, MCP-1, CAM-1, IFN-gamma и TNF-alpha [2,3,4,5,6,7,8,9]. Блокада рецепторов ангиотензина II редуцирует генерацию этих цитокинов, включая TNF-alpha [6,7] и ингибирует воспалительный процесс [1,3,4,6,7].

В свете новых данных, что Th1 воспалительная болезнь может быть вызвана бактериальными патогенами [10,11], мы должны определить, могут ли ARBs также иметь антибактериальное действие на бактерии.

Блокада рецепторов ангиотензина имеет противовоспалительное действие

Marta Ruiz-Ortega исследовала действие ангиотензина при иммунопатологических заболеваниях. Идентифицировав прямое стимулирующие действие ангиотензина II на NF-kappa B [2], Ruiz-Ortgea с тех пор занимается идентифицикацией ангиотензина II как ключевого фактора при воспалительной нефропатии, особенно при диабетической нефропатии [3,7] и подтвердила роль ARBs в контроле воспаления.

Belline с коллегами также подтвердили наблюдения Iwai [8], что фагоцитоз в мышиной модели перитонеального воспаления непосредственно модулируется ангиотензином [4]. Belline с коллегами затем показали, что ARB уменьшал фагоцитоз перитонеальных макрофагов. Losartan продемонстрировал, что AT1 рецепторы участвуют в ''изменении устойчивости хозяина к инфекции''.

Производство воспалительных цитокинов и хемокинов в ''аутоиммунном'' Th1 воспалении начинается, когда NF-kappa B активизирован в цитоплазме моноцитов, макрофагов и дендритных клеток. NF-kappa B заставляет ядра фагоцитов эмитировать мРНК, которая содержит генетический код, определяющий транскрипцию цитокинов и хемокинов в цитоплазме [1,2,4,5,7].

Кортикостероиды проявляют свое противовоспалительное действие, полностью ингибируя активацию NF-kappa B [12] (дозозависимо).

Однако, эти два противовоспалительных механизма существенно различаются. Рецепторы ангиотензина II на мембране фагоцитов являются только одним из способов, которым иммунная система может быть активизирована. Кроме рецепторов ангиотензина II имеются другие рецепторы, каждый из которых может активизировать NF-kappa B, позволяя фагоцитам реагировать на иммунный вызов. Блокада рецепторов ангиотензина отключает только один из каналов, с помощью которого NF-kappa B может быть активизирован. Фагоцит может реагировать на иммунный вызов посредством других рецепторов. Кортикостероиды блокируют NF-kappa B напрямую и полностью подавляют фагоциты, безотносительно источника иммунного вызова.

Необычные клинические наблюдения

Авторы наблюдали выгодные эффекты ARBs в группе пациентов с саркоидозом. Саркоидоз - хроническая воспалительная болезнь, вызванная неконтролируемой Th1 иммунной реакцией. Эти клинические наблюдения имеют характерные особенности, возможно указывающие, что ARBs действуют не только на рецепторы ангиотензина II тип 1 (AGTR1).

Во-первых, требования по дозированию кажутся аномальным. Пациенты сообщают, что ARBs продолжают давать возрастающее симптоматическое улучшение при дозировке много больше уровня, дающего максимальный гипотензивный эффект. Например, Ольмезартан (Беникар/Ольметек) (CS-866) продолжает подавлять симптомы болезни до дозировки 40 mg каждые 4 часа, дозировка 40 mg каждые 6-8 часов является оптимальной. Этот ARB достигает максимальной гипотензивной активности при дозировке 10-20 mg через день [13].

Во-вторых, различные ARBs не были одинаково эффективны в подавлении симптомов болезни. О действии Ольмезартана сообщалось как о ''превосходном'', в то время как Вальсартан - ''второй из лучших ARBs'', Ирбесартан ''полезный''. Все эти ARBs обеспечивают ''непреодолимую'' блокаду AGTR1. Каким образом одна ''непреодолимая'' блокада может отличиться от другой ''непреодолимой'' блокады?

Наконец, Вальсартан не подавлял синусовые симптомы. Даже при том, что он имел адекватный паллиативный эффект на мышечную боль, неврозы [14] и одышку, у некоторых пациентов остались воспаленные и болезненные пазухи. После того, как эти паценты начали принимать Ольмезартан, синусовые проблемы исчезли. Так как имеется только один тип AGTR1 рецепторов, как могут различные ARB иметь различную активность в пазухах?

Рецепторы ангиотензина II тип 1 у человека

AGTR1 - G-протеин-связывающий рецептор (GPCR), член большого семейства рецепторов на поверхности клеток, которые облегчают передачу гормональных сигналов через мембрану фагоцитов [15]. Другие GPCRs включают Toll-like рецепторы, которые также являются медиаторами иммунной реакции [16,17]. Увеличенное число рецепторов ангиотензина II экспрессировано в вовлеченной ткани при Th1 болезни, по сравнению с здоровой тканью [18].

AGTR1 (P30556) состоит из 4 внеклеточных доменов, 7 трансмембранных регионов и 4 внутриклеточных доменов [15]. Присутствие внеклеточного ангиотензина II определяется структурными изменениями, которые происходят в трансмембранном регионе 7, когда ангиотензин II связывается около границ внеклеточных доменов и трансмембранных регионов 5 и 7. Карбоксильный конец (O=C-OH) связывается Lys-199 регионом из трансмембранного региона 5, и гуанидиновая группа Arg2 [(NH2) 2-C-NH-C] связывается с Asp-281 в трансмембранном регионе 7 [15,20].

Разработка и производство ARBs - многомиллиардный бизнес, и молекулярные модели очень немногих ARB были размещены в Белковом Банке Данных (PDB) или любых других публично доступные местах. Минимальная энергия конформации для молекулы (не принимая во внимание pH) была оптимизирована. Оптимизация была выполнена, используя автоматизированный пакет молекулярного моделирования Ghemical. Ангиотензин II доступен в PDB, номер 1N9V.

Карбоксильный конец ARBs (включая Кандесартан, Ирбесартан, Ольмезартан и Вальсартан) связывается с Lys-199 регионом AGTR1. На трансмембранный регион 7 не воздействуют все ARBs. Несмотря на это, ARBs эффективно блокируют действие ангиотензина II (у человека), производя окклюзию этого ключевого региона AGTR1.

Ангиотензин II - полипептид с последовательностью аминокислот Asp-Arg-Val-Tyr-Ile-His-Pro-Phe. Между структурами ARB имеются значительные вариации, и все они отличаются карбоксильным концом ангиотензина II. Хотя они чрезвычайно эффективны при связывании трансмембранного домена 6 AGTR1, ясно, что небольшие различия в структуре или конформации (различные пространственные формы) рецептора, могут делать один или несколько антагонистов ARB неэффективными. Если имелись генетические мутации рецептора, они могли бы влиять на способность каждого ARB связываться с Lys-199 доменом. Фактически, известны 5 мутаций гена AGTR1, но все они находятся в трансмембранном регионе, не смежном с Lys-199 доменом. Следовательно, только генетические мутации не могут адекватно объяснить отличия в эффективности ARBs, наблюдаемые в клинических исследованиях. Можно предположить, что мы можем иметь дело с рецепторами, иными чем AGTR1 ...

Бактериальные рецепторы с афинностью к ангиотензину II

Nickenig с коллегами [21] исследовал ткань полученную при биопсии кожи человека. Они заметили нечто странное. Ткань содержала ''AT1 рецепторы и предположительно новый рецептор ангиотензина, активизированный ангиотензином (1-7), оба участвующих в передаче сигналов, вовлеченных в синтез ДНК''. Они отметили существование этого нового рецептора, но не смогли объяснить его происхождение.

Ранее, 1993, Whitebread с коллегами предупредил относительно ''загрязнения молликутами'' тканей крысы, описав атипичный клеточный рецептор ангиотензина II, который исчез после применения ''комбинации антибиотиков BM-Cyclin'' [22]. Они отметили, что изучение рецепторов ангиотензина II крысы не было возможным в присутствии рецепторов контаминантов (''молликуты'' - синоним ''микоплазмы'', ''L-формы'' или бактерий без клеточной стенки). Бактерии были идентифицированы как Acholeplasma laidlawii. Наконец, они отметили, что бактериальные рецепторы не блокирует ARB Лозартан (Козаар).

Bergwitz с коллегами [23] охарактеризовали рецептор ангиотензина II, который они обнаружили у Mycoplasma hyorhinis, и отметили, что бактерия тесно прилегает к мембране клеток млекопитающих. Они отметили, что атипичные рецепторы ангиотензина II могли появиться из-за взаимодействия паразит-хозяин, поскольку афинность рецептора к ангиотензину II была 7 раз выше, когда бактерия инфицировала клетки, чем когда бактерия находилась в изолированной культуре. Они подтвердили, что бактериальный рецептор ангиотензина II был специфичен для ангиотензина II и ангиотензина I. Антибиотики бацитрацин и апротинин (естественный ингибитор протеазы) были мощными ингибиторами связи с рецептором на M. hyorhinis. Бацитрацин или апротинин не воздействовали на чувствительность AGTR1.

Servant с коллегами [24] изолировал атипичный рецептор ангиотензина II в клетках феохромоцитомы крысы. Бацитрацин сильно замедлял действие этого атипичного рецептора и иммунологический анализ фермента подтвердил, что клетки были загрязнены M. hyorhinis. Участки связи с ангиотензином II были устранены при обработке ткани BM-cycline.

Используя аналоги ангиотензина II, они оценили массу бактериального рецептора в 95kDa, что достоверно различается от массы AGTR1 рецептора млекопитающих. Лозартан был неэффективен для блокирования [связи] ангиотензина II c бактериальным рецептором.

Smith [25] обнаружил, что бактериальный рецептор на M. hyorhinis имеет значительную афинность к ангиотензину II и ангиотензину I и что афинность была связана с PH. Поэтому, он выдвинул гипотезу, что микроорганизм может быть способен реагировать на величину PH окружающей среды, балансируя степенью связи ангиотензина II с его рецептором.

Bergwitz [23] заключил (в 1991 г.) ''Хотя биологическое значение этих участков сцепления неизвестно, они могут иметь значения для участия микоплазмы в патогенезе аутоиммунных болезней''. Трудно не согласиться.

Исследования генома

294 бактериальных генома доступны в базе NCBI, большинство из них полностью расшифрованы. Если взять ген AGTR1 и выполнить сравнение между геномом человека и всеми бактериальными геномами (2,199,823 последовательностей), становится очевидно, что только млекопитающие обладают геном AGTR1, подобным человеческому. Takanayagi [26] обнаружил, что ''последовательность аминокислот рецептора ангиотензина II человека была на 95.3 % и 94.2 % идентична последовательности у крыс и коров, соответственно''.

Дальнейшие исследования подтвердили, что не имеется никаких последовательностей в любом бактериальном геноме, способных к транскрипции белка, даже приблизительно подобному AGTR1 человека.

Поэтому мы взяли маленький фрагмент расшифрованного гена AGTR1, только 30 последовательностей аминокислот в позиции 181-210 (afhyesqnst lpiglgltkn ilgflfpfli), охватывающий регион, где карбоксильный конец ангиотензина II связывается с AGTR1 человека.

Поиск этой последовательности в полной базе геномов (tblastn), показал абсолютное совпадение с homo sapiens, почти полное совпадение с геномом коров, свиней и крыс, но нулевую корреляцию с любым из микробных геномов. Таким образом, теперь можно окончательно утверждать, что никакой микробный рецептор ангиотензина II не идентичен с AGTR1, и даже не подобен структурно.

Поэтому, может быть предположено, что микробный рецептор эволюционировал таким образом, что имеет полностью отличную функцию от таковой у AGTR1 человека. McLaren считает, что связь белков хозяина микроорганизмами может помочь им избежать узнавания иммунной системой хозяина [27].

Если ARB способны к фактическому ингибированию снабжения ангиотензином II микроорганизма, таким образом устраняя способность микроорганизма защитить себя от уничтожения процессом фагоцитоза, тогда действие ARB может классифицироваться как ''антимикробное''.

Дополнительная гипотеза - неизвестные гены человека, чувствительные к ангиотензину II

Несколько генов человека имеют активность рецепторов ангиотензина II тип 2 (AT2). Протоонкоген MAS, рецептор ангиотензина / вазопрессина (LOC171390), рецептор меланокортина тип 2 (адренокортикотропный гормон) (MC2R) и AK007383, мышиный AT1 рецептор-связанный белок, как сообщалось, имеют клеточные рецепторы ангиотензина II. За исключением последнего, маловероятно, что любой из ARBs мог иметь значимый клинический эффект на эту, преимущественно AT2 активность рецепторов. Маловероятно, но не невозможно. Кроме того, если бы ангиотензин связывался с другими, пока не идентифицированным рецептором или белком человека, тогда возможна дополнительная гипотеза - что ARBs воздействуют непосредственно на пока неизвестный метаболизм в геноме человека, а не в бактериальном геноме. Должно быть сделано большее количество исследований, чтобы полностью исключить эту возможность.

Некоторые ARBs не могут блокировать микробные рецепторы ангиотензина II

Лозартан (DuP 753), самый ранний из ARBs, не способен блокировать сцепление ангиотензина II с микробными рецепторами ангиотензина [21,23, 24]. Но Лозартан был одним из первых ARB и соревновательно связывался ангиотензином. Его структура радикально различается от современных ARBs. Только на основании того, что Лозартан не может игибировать метаболизм ангиотензина бактериями, нельзя сделать вывод, что современные ARBs не могут делать это лучше. Это особенно истинно для более высоких дозировок, клинические исследования которых являются необходимыми.

Вариации структуры AT1 рецептора

Fierens с коллегами [28] исследовали влияние вариаций структуры рецептора ангиотензина, вариации, которые, как подтверждает генетический банк, должны существовать между рецепторами ангиотензина бактерий и человека. Они обнаружили замену лизина в положении 199 глутамином, и что эта единственная замена уменьшает аффинность в 45 раз для Кандесартана, в 10 раз для Ирбесартана и в 5 раз для Лозартана. Примечательно, что когда это исследование было предпринято, Ольмезартан еще не был доступен.

Кандесартан, Ирбесартан и Лозартан - одинаково эффективны для AGTR1 человека, но имеют различную эффективность блокады атипичных рецепторов. Можно ожидать, что различия в активности также будут наблюдаться при блокаде бактериальных рецепторов (атипичных) .

Резюме и перспективы

В то время как имеется мало сомнений, что ангиотензин II вносит значительный вклад в воспалительные болезни, имеется немного исследований, точно идентифицировавших и подтвердивших, как именно блокаторы рецепторов ангиотензина могут уменьшать повреждения и страдания пациентов при этих болезнях. В 1991 г. Bergwitz [23] заключил, ''Хотя биологическое значение этих участков сцепления неизвестно, они могут иметь значения для участия микоплазмы в патогенезе аутоиммунных болезней''. Очевидно, что необходимо большее количество исследований, чтобы точно идентифицировать, почему бактерии метаболизируют ангиотензин, используют ли они фрагменты этого гормона человека, чтобы увеличить свою способность скрыться от иммунной системы [27], или они используют их, чтобы непосредственно исказить сам процесс фагоцитоза [28,29].

Литература

1. Marshall TG, Marshall FE: New Treatments Emerge as Sarcoidosis Yields Up its Secrets. Clinmed 2003 Jan 27;2003010001
Available from URL http://clinmed.netprints.org/cgi/content/full/2003010001 Accessed 7 May 2004

2. Ruiz-Ortega M, Lorenzo O, Ruperez M, Konig S, Wittig B, Egido J: Angiotensin II activates nuclear transcription factor kappa B through AT(1) and AT(2) in vascular smooth muscle cells - molecular mechanisms. Circ Res. 2000, 86(12):1266-72. PMID: 10864918
Available from URL http://circres.ahajournals.org/cgi/content/full/86/12/1266 Accessed 7 May 2004

3. Mezzano S, Droguett A, Burgos ME, Ardiles LG, Flores CA, Aros CA, Caorsi I, Vio CP, Ruiz-Ortega M, Egido J: Renin-angiotensin system activation and interstitial inflammation in human diabetic nephropathy. Kidney Int Suppl. 2003 Oct;(86):S64-70. PMID: 12969130

4.Belline P, Melo PDS, Haun M, Palhares FB, Boer PA, Gontijo JAR, Figueiredo JF: Effect of Angiotensin II and Losartan on the Phagocytic Activity of Peritoneal Macrophages from Balb/C Mice. Mem Inst Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, Vol. 99(2): 167-172, March 2004
Available from URL http://memorias.ioc.fiocruz.br/4964.pdf Accessed 7 May 1004

5. Sadoshima J: Cytokine actions of angiotensin II. Circ Res. 2000 Jun 23;86(12):1187-9. PMID: 10864905
Available from http://circres.ahajournals.org/cgi/content/full/86/12/1187 Accessed 7 May 2004

6. Wu L, Iwai M, Nakagami H, Li Z, Chen R, Suzuki J, Akishita M, de Gasparo M, Horiuchi M: Roles of angiotensin II type 2 receptor stimulation associated with selective angiotensin II type 1 receptor blockade with valsartan in the improvement of inflammation-induced vascular injury. Circulation. 2001 Nov 27;104(22):2716-21. PMID: 11723025

7. Lorenzo O, Ruiz-Ortega M, Suzuki Y, Ruperez M, Esteban V, Sugaya T, Egido J: Angiotensin III activates nuclear transcription factor-kappa B in cultured mesangial cells mainly via AT(2) receptors: studies with AT(1) receptor-knockout mice. J Am Soc Nephrol. 2002 May;13(5):1162-71. PMID: 11961003

8. Iwai N, Inagami T, Ohmichi N, Kinoshita M: Renin is expressed in rat macrophage/monocyte cells. Hypertension. 1996 Mar;27(3 Pt 1):399-403. PMID: 8698444

9. Nahmod KA, Vermeulen ME, Raiden S, Salamone G, Gamberale R, Fernandez-Calotti P, Alvarez A, Nahmod V, Giordano M, Geffner: Control of dendritic cell differentiation by angiotensin II. JR.FASEB J. 2003 Mar;17(3):491-3. PMID: 12514109

10. Marshall TG, Marshall FE: Antibiotics in Sarcoidosis - Reflections on the First Year. JOIMR 2003;1(3):2
Available from URL http://www.joimr.org/phorum/read.php?f=2&i=38&t=38 Accessed 7 May 2004

11. Marshall TG, Marshall FE: Sarcoidosis succumbs to antibiotics - implications for autoimmune disease. Autoimmunity Reviews, in press, doi:10.1016/j.autrev.2003.10.001
Available from URL http://dx.doi.org/10.1016/j.autrev.2003.10.001 Accessed Nov 19, 2003

12. De Bosscher K, Vanden Berghe W, Vermeulen L, Plaisance S, Boone E, Haegeman G: Glucocorticoids repress NF-?B -driven genes by disturbing the interaction of p65 with the basal transcription machinery, irrespective of coactivator levels in the cell. Proc Natl Acad Sci U S A 2000, 97(8): 3919-24. PMID: 10760263

13. Puchler K, Nussberger J, Laeis P, Witte PU, Brunner HR: Blood pressure and endocrine effects of single doses of CS-866, a novel angiotensin II antagonist, in salt-restricted hypertensive patients. J Hypertens. 1997 Dec;15(12 Pt 2):1809-12.PMID: 9488244

14. Marshall TG, Marshall FE: Valsartan Dosing Regime Modulates Psychotic Events in Two Sarcoidosis Patients. clinmed Aug 29, 0(1999):1-2
Available from URL http://clinmed.netprints.org/cgi/content/full/2002080006 Accessed 7 May 2004

15. Boucard AA, Roy M, Beaulieu ME, Lavigne P, Escher E, Guillemette G, Leduc R: Constitutive Activation of the Angiotensin II Type 1 Receptor Alters the Spatial Proximity of Transmembrane 7 to the Ligand-binding Pocket. J Biol Chem. 2003 Sep 19;278(38):36628-36. Epub 2003 Jul 03. PMID: 12842881
Available from URL http://www.jbc.org/cgi/content/full/278/38/36628 Accessed 7 May 2004

16. Shi GX, Harrison K, Han SB, Moratz C, Kehrl JH: Toll-like receptor signaling alters the expression of regulator of g protein signaling proteins in dendritic cells: implications for G protein-coupled receptor signaling. J Immunol. 2004 May 1;172(9):5175-84. PMID: 15100254

17. Miyake K: Innate recognition of lipopolysaccharide by Toll-like receptor 4-MD-2. Trends Microbiol. 2004 Apr;12(4):186-92. PMID: 15051069

18. Nagai S, Takeuchi M, Morita K, Mikuniya T, Satake N, Mio T, Izumi T: Angiotensin II receptor on BALF macrophages from Japanese patients with active sarcoidosis. Sarcoidosis Vasc Diffuse Lung Dis. 1999 Mar;16(1):67-74. PMID: 10207944

19. Cowling RT, Gurantz D, Peng J, Dillmann WH, Greenberg BH: Transcription factor NF-kappa B is necessary for up-regulation of type 1 angiotensin II receptor mRNA in rat cardiac fibroblasts treated with tumor necrosis factor-alpha or interleukin-1 beta. J Biol Chem. 2002 Feb 22;277(8):5719-24. PMID: 11600498

20. Inoue Y, Nakamura N, Inagami T: A review of mutagenesis studies of angiotensin II type 1 receptor, the three-dimensional receptor model in search of the agonist and antagonist binding site and the hypothesis of a receptor activation mechanism. J Hypertens. 1997 Jul;15(7):703-14. PMID: 9222937

21. Nickenig G, Geisen G, Vetter H, Sachinidis A: Characterization of angiotensin receptors on human skin fibroblasts. J Mol Med. 1997 Mar;75(3):217-22. PMID: 9106078

22. Whitebread S, Pfeilschifter J, Ramjoue H, de Gasparo M: Angiotensin II binding sites on micro-organisms contaminating cell cultures. Regul Pept. 1993 Mar 19;44(2):233-8. PMID: 8469777

23. Bergwitz C, Madoff S, Abou-Samra AB, Juppner H: Specific, high-affinity binding sites for angiotensin II on Mycoplasma hyorhinis.Biochem Biophys Res Commun. 1991 Sep 30;179(3):1391-9. PMID: 1718269

24. Servant G, Escher E, Guillemette G: The angiotensin II binding site on Mycoplasma hyorhynis is structurally distinct from mammalian AT1 and AT2 receptors. Regul Pept. 1998 Jan 2;73(1):35-41. PMID: 9537671

25. Smith RD: Marked ion dependence of 125I-angiotensin I binding to atypical sites on Mycoplasma hyorhinis. Peptides. 1999;20(2):165-9. PMID: 10422870

26. Takayanagi R, Ohnaka K, Sakai Y, Nakao R, Yanase T, Haji M, Inagami T, Furuta H, Gou DF, Nakamuta M, et al: Molecular cloning, sequence analysis and expression of a cDNA encoding human type-1 angiotensin II receptor. Biochem Biophys Res Commun. 1992 Mar 16;183(2):910-6. PMID: 1550596

27. McLaren DJ, Clegg JA, Smithers SR: Parasitology 70: 1974, 67-75

28. Molestina RE, Miller RD, Lentsch AB, Ramirez JA, Summersgill JT: Requirement for NF-kappa B in transcriptional activation of monocyte chemotactic protein 1 by Chlamydia pneumoniae in human endothelial cells. Infect Immun. 2000 Jul;68(7):4282-8.PMID: 10858246

29. Niessner A, Kaun C, Zorn G, Speidl W, Turel Z, Christiansen G, Pedersen AS, Birkelund S, Simon S, Georgopoulos A, Graninger W, de Martin R, Lipp J, Binder BR, Maurer G, Huber K, Wojta J: Polymorphic membrane protein (PMP) 20 and PMP 21 of Chlamydia pneumoniae induce proinflammatory mediators in human endothelial cells in vitro by activation of the nuclear factor -kappa B pathway. J Infect Dis. 2003 Jul 1;188(1):108-13 PMID: 12825178